Двигатель, предлагаемый для автомобиля Москвич 408, был унаследован у предшествующих ему моделей (407/403), а свое существование он начал ещё 1938 году, когда был применен на автомобиле Opel Kadett, который выпускался на заводе МЗМА в 1946-1954 годах как Москвич-400/401. На моделях Москвич 407 и Москвич 403 он был форсирован и его мощность составляла 45 л.с.. А версия этого силового агрегата примененная на 408-ом выдавала уже 55 л.с.. Мотор оснащался двухкамерным карбюратором К-126. Что касается трансмиссии, то здесь использовалась 4-ступенчатая механическая коробка передач, которая была разработана в 1957 году. До середины 1973 года рычаг переключения скоростей располагался на рулевой колонке, после он был размещен на полу.
Ходовая часть автомобиля Москвич 408 была весьма надежной. Передняя подвеска была независимая, бесшкворневая, параллелограмного типа, на двух поперечных рычагах. До мая 1969 года верхние рычаги подвески качались на резьбовых втулках, позднее - на не требующих смазки резинометаллических шарнирах (сайлент-блоках). Задняя подвеска была зависимая, на рессорах. Тормоза были барабанные на все колеса, с гидравлическим приводом и автоматической регулировкой зазора. Усилитель отсутствовал.
6 декабря 1969 года автомобиль Москвич 408 получил новую версию кузова, который был унифицирован с кузовом модели Москвич 412, имевшем другое оформление передней (прямоугольные фары и подфарники, и т.д.) и задней (прямоугольные задние фонари с треугольными указателями поворота, и т.д.) частей.
Стоит отметить, что автомобиль имел высокую популярность не только на отечественном, но и на зарубежных рынках. В 1960х годах около половины выпуска "Москвичей" шло на экспорт. Так, например, в 1965 году доля экспортируемых «408-ых» составила около 45%, а в 1967 - около 51%. В Скандинавии он продавался под названием «Moskvitch Karat», во Франции – «Elite 1300», в Бельгии – «Scaldia 408», в Англии (выпускалась специальная праворульная версия) - как «Moskvich-408», в Германии - как «Moskwitsch».
Производство автомобиля Москвич 408 было завершено в 1975 году, а в 1976 году ему на смену пришла новая модель под названием Москвич - 2138.